正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……
演员：梅·惠特曼 克里斯汀·肯诺恩斯 雷文-西蒙尼 刘玉玲 亚美莉卡·费雷拉 简·霍洛克斯 杰西·麦卡尼 杰夫·贝内特 罗伯·鲍森 帕梅拉·阿德龙 安杰丽卡·休斯顿 罗琳娜·麦肯尼特 史蒂夫·瓦伦丁 凯茜·纳基麦 理查德·波特诺 盖尔·博尔赫斯 亚美莉卡·杨 凯特·克雷西达 鲍伯·伯根
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演员：丰原功补 染谷将太 松冈茉优 青木崇高 铃木伸之 清水寻也 黑岛结菜 本乡奏多 忍成修吾 成海璃子 石桥莲司 冈田将生 Shuntaro Yanagi 濑户利树 伊原刚志 高月彩良 白石隼也 Konomi Watanabe
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演员：洛奇林·莫罗 戴德里克·巴德 斯凯勒·吉桑多 爱莉·希尔斯 埃莉·哈维 麦克·多普德 凯文·韦斯曼 克里斯·高瑟 比尔·法格巴克 奎恩·罗德 莉莉娜·穆米 艾米·塞德丽丝 C.恩斯特·哈斯 Gig·Morton 帕特·费恩 乔什·佛雷特 诺兰·古德 维恩·维尔德森 杰森·厄尔斯 费尔德·凯特 Taku·Kawai
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